Spyro começa a aventura em seu quarto em Dragon World quando Hunter avisa que está na hora de irem. Spyro então encontra Hunter num barco esperando todos para viajarem só que Bianca não estava no barco. Hunter pede a Spyro para procurá-la e avisar que estava na hora de irem. Spyro encontra Bianca e ela o espera no barco. No barco estavam Hunter, Bianca, Blink e um dragão. Spyro fica e aproveita a praia para descansar um pouco quando, de repente, o céu fica escuro em pleno dia e um raio cai bem próximo de Spyro. Nessa hora ele acorda e escapa da descarga elétrica. De repente um portal para o Mundo das Sombras surge e suga todos os dragões para lá.

           Spyro então se depara com inimigos mais fortes e, por isso, seus ataques são inúteis contra eles. Nesse momento, o dragão ancião Tomas fala com Spyro telepaticamente e avisa que não está pronto para enfrentar esses inimigos e pede que ele siga a um portal para salvá-lo. Spyro segue o caminho para o portal e salva Tomas que o leva a um templo para explicá-lo o que está acontecendo e o que será feito.

             O dragão Tomas tenta salvar os outros dragões que ficaram presos no Mundo das Sombras, mas não consegue. Ele então oferece a Spyro seu Amuleto das Sombras para Spyro poder viajar entre os portais dos Mundos dos Dragões e das Sombras e, assim, ter condições de salvar os outros dragões.