Após o final dramático da batalha entre Spyro e Gaul, onde Spyro, Cynder e Sparx ficaram presos na fortaleza, o cristal na qual Spyro se aprisionou juntamente com seus amigos foi encontrada por soldados que estavam a serviço de Malefor. Eles quebram o cristal e colocam nos pescoços de Spyro e Cynder uma espécie de coleira mágica que fica invisível, porém super resistente.

           Sparx é salvo por um misterioso soldado chamado Hunter. Logo em seguida, após uma batalha contra um Golem de Fogo, Spyro e Cynder descobrem o que realmente aconteceu após eles terem se aprisionado no cristal. Ficam sabendo que se passaram 3 anos após a batalha contra Gaul e que Malefor está prestes a trazer destruição ao Mundo dos Dragões. É nessa hora que Spyro, Cynder, Sparx e Hunter começam a aventura que terá muitas surpresas em seu desenrolar.