Depois de derrotar Ripto em "Enter the Dragonfly", Spyro volta ao seu mundo e vive feliz com seus amigos quando... De repente, surge em Dragon World uma nova velha ameaça: Gnasty Gnorc. Mas ele não veio sozinho... Desta vez, aparece um inimigo novo, Evil Red que, na verdade, é inimigo de todos, inclusive de Gnasty Gnorc.

        Evil Red ordenou que Gnasty Gnorc e seus súditos plantassem no solo de Dragon World jóias malignas que trazem escuridão e destruição. Mas, Gnasty Gnorc acabou caindo numa armadilha de Evil Red e ficou preso numa caverna.

        Enquanto isso, Spyro está no laboratório do Professor tentando descobrir uma forma de derrotar Gnasty Gnorc e Evil Red e destruir as jóias malignas.

        Spyro convoca seus amigos Sparx, Hunter e Sgt. Byrd para essa missão, mas no meio do caminho ele se depara com o sobrinho de Professor, Blink. Eles têm a missão de recolher 100 Jóias Luminosas, 80 Ovos de Dragão e destruir 40 Jóias Malignas. Desta vez, como não poderia ser diferente, tem a presença mais que desagradável (para Spyro) de Moneybags que, agora, montou uma loja no mundo dos dragões e convoca Spyro para comprar suas coisinhas em troca de grana (no caso, jóias).