Após uma batalha épica, Spyro e seu amigo Sparx libertaram Cynder, a dragão-fêmea, da influência do Mestre das Trevas.
Uma noite, Cynder sai do templo, com remorso em seu coração depois de tudo que ela fez Spyro passar. Enquanto Spyro está procurando por ela, ele testemunha o ataque traiçoeiro dos inimigos. Gaul, o malvado rei babuíno e o servo de Dark Master os lideravam. Ele procura ainda convocá-lo a este mundo.
Guiado por um dragão ancestral, o Cronista, Spyro tem que recuperar seus poderes e lutar para salvá-la e frustrar o plano do Mestre das Trevas. Não há muita escolha, não é? Para o fracasso significaria … A Noite Eterna.